Suomen Kulttuurirahasto sr muodostuu Säätiöstä (perustettu 1939) ja sen Kannatusyhdistyksestä (perustettu 1937). Säätiö koostuu keskusrahastosta ja 17 maakuntarahastosta.
Säätiön 12-jäseninen hallitus edustaa monipuolisesti tieteen, taiteen, yhteiskunnan ja talouselämän tuntemusta. Se vastaa Kulttuurirahaston hallinnosta sekä apurahojen myöntämisestä asiantuntijoiden suositusten perusteella. Hallitus kokoontuu 8–10 kertaa vuodessa. Rutiinipäätösten lisäksi hallitus keskustelee aktiivisesti ja päättää suurista tukikohteista.
Talousarvion ja tilinpäätöksen valmistelee raha-asiain toimikunta. Siihen kuuluu 3-5 jäsentä, jotka hallitus valitsee keskuudestaan toimintavuodeksi kerrallaan. Se myös päättää omaisuuden sijoittamisesta hallituksen hyväksymän sijoitussuunnitelman mukaisesti.
Säätiön hallintoneuvosto on Kulttuurirahaston korkein valittu hallintoelin. Siihen kuuluu 27 jäsentä, joista 15 valitsee Kannatusyhdistyksen kevätkokous ja loput jäsenet hallintoneuvosto itse. Hallintoneuvosto valitsee hallituksen jäsenet sekä hyväksyy mm. talousarvion ja tilinpäätöksen.
Kannatusyhdistys tukee henkisesti ja taloudellisesti Suomen Kulttuurirahaston säätiötä mm. levittämällä tietoa Kulttuurirahaston toiminnasta. Sen johtokuntaan kuuluu 3–7 jäsentä. Johtokunta suunnittelee yhdistyksen toimintaa ja kutsuu sen jäseniksi suomalaisessa kulttuurityössä ansioituneita henkilöitä. Nykyisin jäseniä on noin 2 200.
Noin 30 000 kansakoululaista kiersi syksyllä 1938 ovelta ovelle Suomen jokaisessa kunnassa esitellen Kulttuurirahaston tarkoitusta ja pyytäen sille tukea. Kaikkiaan 170 000 suomalaista osallistui perustamiskirjakeräykseen, jonka tuotto oli 2,7 miljoonaa silloista markkaa.
Rahaston toimisto sijaitsee Helsingissä, jossa työskentelee säännöllisesti noin 20 Rahaston työntekijää. Toimistoa johtaa säätiön toimitusjohtaja. Maakuntarahastojen asioita hoitavat oman alueensa päälliköt ja koordinaattorit. Kullakin maakuntarahastolla on lisäksi oma hoitokunta.
Toimiston johtoryhmä kokoontuu kerran viikossa valmistelemaan luottamuselinten päätöksiä.