Suomen Kulttuurirahasto sr muodostuu Säätiöstä (perustettu 1939) ja sen Kannatusyhdistyksestä (perustettu 1937). Säätiö koostuu keskusrahastosta ja 17 maakuntarahastosta.

Tällä hetkellä Suomen Kulttuurirahasto on yksi Euroopan suurimmista säätiöistä. Kulttuurirahaston omaisuus, joka koostuu 75 vuoden aikana saaduista lahjoituksista, jakautuu keskusrahaston ja maakuntarahastojen yleisrahastoihin sekä lähes 800 nimikkorahastoon.

Säätiön 12-jäseninen hallitus edustaa monipuolisesti tieteen, taiteen, yhteiskunnan ja talouselämän tuntemusta. Se vastaa Kulttuurirahaston hallinnosta sekä apurahojen myöntämisestä asiantuntijoiden suositusten perusteella. Hallitus kokoontuu 8–10 kertaa vuodessa. Rutiinipäätösten lisäksi hallitus keskustelee aktiivisesti ja päättää suurista tukikohteista.

Talousarvion ja tilinpäätöksen valmistelee raha-asiain toimikunta, jonka enemmistö on hallituksen jäseniä. Se myös päättää omaisuuden sijoittamisesta hallituksen hyväksymän sijoitussuunnitelman mukaisesti.

Säätiön hallintoneuvosto on Kulttuurirahaston korkein valittu hallintoelin. Siihen kuuluu 27 jäsentä, joista 15 valitsee Kannatusyhdistyksen kevätkokous ja loput jäsenet hallintoneuvosto itse. Hallintoneuvosto valitsee hallituksen jäsenet sekä hyväksyy mm. talousarvion ja tilinpäätöksen.

Kannatusyhdistys tukee henkisesti ja taloudellisesti Suomen Kulttuurirahaston säätiötä mm. levittämällä tietoa Kulttuurirahaston toiminnasta. Sen johtokuntaan kuuluu 3–7 jäsentä. Johtokunta suunnittelee yhdistyksen toimintaa ja kutsuu sen jäseniksi suomalaisessa kulttuurityössä ansioituneita henkilöitä. Nykyisin jäseniä on noin 2 000.

Rahaston toimisto sijaitsee Helsingissä, ja sitä johtaa säätiön yliasiamies. Maakuntarahastojen asioita hoitavat sivutoimiset asiamiehet apunaan sihteerit. Kullakin maakuntarahastolla on lisäksi oma hoitokunta.

Toimiston johtoryhmä kokoontuu kerran viikossa valmistelemaan luottamuselinten päätöksiä.